Nematodos: controles alternativos
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Contenido
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Introducción →
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Síntomas y muestreo →
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Prevención de la propagación de nematodos →
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Gestión de la biología del suelo →
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Rotación de cultivos y cultivos de cobertura →
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Nematicidas botánicos →
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Biocontroles →
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Resistencia de las plantas →
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Mantillo plástico rojo →
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Solarización →
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Inundaciones →
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Resumen →
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Referencias →
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Recursos adicionales →
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Recursos web →
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Recursos relacionados
Resumen
Esta publicación ofrece información general sobre los diminutos organismos con forma de gusano llamados nematodos. Se proporciona una descripción más detallada de los géneros de nematodos que atacan a las plantas, así como diversos métodos para diagnosticar, disuadir y controlar los nematodos parásitos de las plantas de la forma menos tóxica y más sostenible posible.

Nematodo agallador —Meloidogyne brevicauda Loos
Foto: Jonathan D. Eisenback, Instituto Politécnico y Universidad Estatal de Virginia

Nematodo espiral, Helicotylenchus sp. Foto: Ulrich Zunke
Introducción
Los nematodos son animales multicelulares diminutos, similares a gusanos, adaptados a vivir en el agua. Se estima que hay medio millón de especies de nematodos, muchos de los cuales son de tipo «libre» y se encuentran en los océanos, en hábitats de agua dulce y en los suelos. Las especies parásitas de las plantas forman un grupo más reducido. Los nematodos son comunes en los suelos de todo el mundo (Dropkin, 1980; Yepsen, 1984). Como escribió un comentarista a principios del siglo XX:
| «Si toda la materia del universo, excepto los nematodos, fuera barrida, nuestro mundo seguiría siendo vagamente reconocible, y si, como espíritus incorpóreos, pudiéramos investigarlo, encontraríamos sus montañas, colinas, valles, ríos, lagos y océanos representados por una fina película de nematodos». (Sasser, 1990) |

Larva y huevo de Pratylenchus sp. Foto: William Wergin
Los nematodos, una parte importante de la fauna del suelo, viven en el laberinto de canales interconectados —llamados poros— que se forman por los procesos del suelo. Se mueven en las películas de agua que se adhieren a las partículas del suelo. Muchos géneros y especies tienen requisitos climáticos y de suelo específicos. Por ejemplo, ciertas especies se desarrollan mejor en suelos arenosos, mientras que otras prefieren los suelos arcillosos. Las poblaciones de nematodos son generalmente más densas y prevalentes en las regiones más cálidas del mundo, donde las temporadas de crecimiento más largas prolongan los períodos de alimentación y aumentan las tasas de reproducción. (Dropkin, 1980) En el sur de los Estados Unidos, se producen hasta diez generaciones en una temporada. (Yepsen, 1984)

Vista frontal del nematodo lanceolado, Hoplolaimus sp. Foto: Jonathan Eisenback
Los suelos ligeros y arenosos suelen albergar poblaciones más numerosas de nematodos parásitos de las plantas que los suelos arcillosos. Esto se debe a la aireación más eficiente del suelo arenoso, a la menor presencia de organismos que compiten con los nematodos y se alimentan de ellos, y a la facilidad con la que los nematodos pueden desplazarse por la zona radicular. Además, las plantas que crecen en suelos fácilmente drenados son más propensas a sufrir sequías intermitentes y, por lo tanto, son más vulnerables al daño causado por los nematodos parásitos. Los valles desérticos y los suelos arenosos tropicales se ven particularmente afectados por la superpoblación de nematodos. (Dropkin, 1980)

Nematodo del quiste de la remolacha azucarera en fase juvenil. Foto: Michael McClure.
Los nematodos parásitos de las plantas, la mayoría de los cuales se alimentan de raíces y completan su ciclo de vida en la zona radicular, se encuentran asociados a la mayoría de las plantas. Algunos son endoparásitos, es decir, viven y se alimentan dentro del tejido de las raíces, tubérculos, yemas, semillas, etc. (Sasser, 1990). Otros son ectoparásitos, es decir, se alimentan externamente a través de las paredes de las plantas. Un solo nematodo endoparásito puede matar una planta o reducir su productividad, mientras que varios cientos de nematodos ectoparásitos pueden alimentarse de una planta sin afectar gravemente a la producción (Ingham, 1996). Algunas especies son muy específicas en cuanto a sus huéspedes, comoHeterodera glycinesen la soja yGlobodera rostochiensisen las patatas. (Sasser, 1990) Pero, en general, los nematodos tienen una amplia gama de huéspedes.

Lesiones causadas por nematodos que penetran en una raíz. Foto: Ulrich Zunke.
Entre los endoparásitos que se alimentan de raíces se incluyen plagas de gran importancia económica, como los nematodos agalladores (especie Meloidogyne), los nematodos quistosos (especie Heterodera) y los nematodos de las lesiones radiculares (especie Pratylenchus). (Sasser, 1990) Entre los importantes parásitos ectoparásitos que se alimentan de raíces se incluyen: los nematodos de la raíz (ParatrichodorusyTrichodorus), los nematodos dagger (Xiphinema), los nematodos aguja (Longidorus,Paralongidorus), los nematodos anulares (Criconemella,Macroposthhonia), enanos (TylenchorhynchusyMerlinius), de alfiler (Paratylenchus) y espirales (Helicotylenchus, Rotylenchus yScutellonema). La alimentación directa de los nematodos puede reducir drásticamente la absorción de nutrientes y agua por parte de las plantas.
Los nematodos tienen un mayor impacto en la productividad de los cultivos cuando atacan las raíces de las plántulas inmediatamente después de la germinación de las semillas (Ploeg, 2001). La alimentación de los nematodos también crea heridas abiertas que permiten la entrada de una amplia variedad de hongos y bacterias patógenos para las plantas. Estas infecciones microbianas suelen ser más perjudiciales económicamente que los efectos directos de la alimentación de los nematodos.
Principales géneros de nematodos parásitos de plantas en los Estados Unidos y daños asociados a las plantas
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Nematodo mononcoideo alimentándose de otro nematodo. Foto: Jonathan Eisenback.
El control de los nematodos es esencialmentepreventivo, ya que una vez que una planta es parasitada, es imposible matar al nematodo sin destruir también al huésped. El enfoque más sostenible para el control de los nematodos integrará varias herramientas y estrategias, entre ellas los cultivos de cobertura, la rotación de cultivos, la solarización del suelo, los pesticidas menos tóxicos y las variedades de plantas resistentes al daño de los nematodos. Estos métodos funcionan mejor en el contexto de un entorno de suelo saludable con suficiente materia orgánica para sustentar poblaciones diversas de microorganismos. Un ecosistema edáfico equilibrado sustentará una amplia variedad de organismos de control biológico que ayudarán a mantener bajo control las poblaciones de nematodos plaga.
Síntomas y muestreo
Por lo general, el muestreo se realiza porque el agricultor observa una sección del campo con plantas enfermas o nota una reducción inexplicable del rendimiento. Dado que los nematodos dañan las raíces, cualquier condición que estrese a la planta, como la sequía (o incluso las olas de calor), las inundaciones, las deficiencias de nutrientes o la compactación del suelo, tenderá a amplificar los síntomas de daño mencionados anteriormente. La falta de respuesta normal a los fertilizantes y una recuperación más lenta de lo normal tras el marchitamiento son signos de infestación por nematodos. En el suelo sin alterar de los bosques, el césped y los pastos, los síntomas visibles del daño causado por los nematodos suelen aparecer como áreas redondas, ovaladas o irregulares que aumentan gradualmente de tamaño año tras año. En las tierras cultivadas, las manchas dañadas por los nematodos suelen alargarse en la dirección del cultivo, ya que los nematodos son desplazados por la maquinaria. (Dunn, 1995)
Es importante señalar que las especies de nematodos están presentes en todos los suelos; su mera presencia no significa necesariamente que estén dañando las plantas. En las proximidades de las plantas se encuentran especies inofensivas o incluso beneficiosas, junto con las especies parásitas. Los nematodos beneficiosos se alimentan de plagas como las larvas del escarabajo japonés y los nematodos parásitos de las plantas, y liberan nutrientes en el suelo al comer bacterias y hongos. (Ingham, 1996; Horst, 1990) Un nematólogo experimentado puede identificar las especies y determinar cuáles, si las hay, son responsables del daño observado.
Las técnicas de muestreo de nematodos varían en función del cultivo, la profundidad de las raíces, el tipo de nematodo que causa el daño y la época del año. El procedimiento que se presenta aquí es una técnica de muestreo genérica para cultivos anuales. Las muestras de suelo tomadas a finales del verano son las más adecuadas para detectar la presencia de nematodos. Las muestras de suelo de la zona radicular se toman mejor inmediatamente después de la cosecha, o justo antes de la cosecha si el cultivo muestra signos de daño. En primer lugar, los campos deben dividirse en bloques de 20 acres que presenten daños, textura del suelo o historial de cultivos similares. De cada bloque se toman varias submuestras, que se mezclan bien para crear una sola muestra de un cuarto de galón para cada bloque. Las muestras de suelo deben mantenerse frescas, pero no congeladas.
Las muestras para cultivos perennes establecidos se toman preferiblemente de la zona de las raíces secundarias, que suele estar situada alrededor de la línea de goteo de la copa. (Dropkin, 1980) El Servicio de Extensión Cooperativa de su condado o estado puede proporcionarle los nombres de laboratorios comerciales que ofrecen servicios de identificación de nematodos.
Prevención de la propagación de nematodos
Es importante evitar que los nematodos entren en zonas no infestadas, ya que por sí solos pueden propagarse por un campo a una velocidad de tres pies por año. Las siguientes medidas ayudarán a prevenir la propagación de nematodos a campos no infestados por intervención humana:
- Utilice material de plantación certificado.
- Utilizar medios de cultivo sin suelo en invernaderos.
- Limpie la tierra del equipo antes de desplazarse entre campos (lo más eficaz es lavar el equipo, incluidos los neumáticos, con agua).
- Guarde el exceso de agua de riego en un estanque de retención para que los nematodos presentes puedan sedimentarse, bombee agua cerca de la superficie del estanque; planifique el riego para minimizar el exceso de agua.
- Evitar o reducir el movimiento de animales de campos infestados a campos no infestados.
- Compostaje del estiércol para eliminar cualquier nematodo que pueda estar presente, antes de aplicarlo a los campos (Kodira y Westerdahl, 1995).
- Elimine las malas hierbas importantes que sirven de hospedadoras, como la hierba de cangrejo, la ambrosía y la cadillo (Yepsen, 1984).
Gestión de la biología del suelo
La base del control sostenible de los nematodos es el mantenimiento de una red trófica saludable en el suelo. Esto comienza con la aplicación rutinaria de materia orgánica. Existen pruebas sustanciales de que la adición de materia orgánica en forma de compost o estiércol reduce las poblaciones de nematodos plaga y los daños asociados a los cultivos. (Walker, 2004; Oka y Yermiyahu, 2002; Akhtar y Alam, 1993; Stirling, 1991) Esto podría ser el resultado de la mejora de la estructura y la fertilidad del suelo, la alteración del nivel de resistencia de las plantas, la liberación de nemato-toxinas o el aumento de las poblaciones de parásitos fúngicos y bacterianos y otros agentes antagonistas de los nematodos. (Akhtar y Malik, 2000) La reducción de los daños causados por los nematodos gracias al aumento de la materia orgánica en el suelo es probablemente una combinación de estas interacciones. Un mayor contenido de materia orgánica aumenta la capacidad de retención de agua del suelo y favorece el desarrollo de comunidades de descomponedores y depredadores que conforman el «sistema digestivo» del suelo.
Los nematodos son participantes importantes en este sistema subterráneo de transferencia de energía. Consumen materia vegetal viva, hongos, bacterias, ácaros, insectos y se consumen entre sí, y a su vez son consumidos. Algunos hongos, por ejemplo, capturan nematodos con trampas, protuberancias pegajosas y otras estructuras especializadas. (Dropkin, 1980) Los nematodos y los protozoos regulan los procesos de mineralización.
Las pruebas sugieren que entre el 30 y el 50 % del nitrógeno presente en los cultivos proviene de la actividad de los nematodos que se alimentan de bacterias. (Ingham, 1996) Las investigaciones realizadas en Dinamarca han indicado que los nematodos convierten aproximadamente la misma cantidad de energía que las lombrices de tierra en determinados suelos forestales. (Dropkin, 1980) No hay que olvidar que la gran mayoría de los nematodos que se encuentran en el suelo no son parásitos de las plantas.
La estabilidad de la red trófica se ve amenazada por el laboreo anual del suelo, que reduce el número de organismos que desplazan o se alimentan de los nematodos parásitos de las plantas, al tiempo que hace que más nematodos suban a la superficie desde las capas más profundas del suelo. Si se planta el mismo cultivo huésped año tras año, los nematodos parásitos de las plantas pueden aumentar hasta alcanzar niveles perjudiciales. Los nematodos que se alimentan de raíces son muy oportunistas y se encuentran entre los primeros organismos en invadir después de una perturbación. (Dropkin, 1980; Ingham, 1996)
Teniendo en cuenta estos hechos, es importante gestionar activamente la biología del suelo mediante prácticas de labranza mínima, compost, abonos animales, abonos verdes, cultivos de cobertura y rotaciones de cultivos. Estas prácticas ayudan a promover el crecimiento de organismos beneficiosos y a suprimir los parásitos de las plantas. Ciertos organismos asociados con suelos de cultivos bien gestionados, como las rizobacterias y las micorrizas, pueden inducir una resistencia sistémica del huésped a los nematodos y a algunas enfermedades foliares. (Barker y Koenning, 1998) Para más información, véase el tema ATTRA: Suelo.
| Enmiendas del suelo para el control de nematodos
Algunas fuentes de materia orgánica conocidas por su capacidad para suprimir los nematodos son las tortas de aceite, el serrín, el bagazo de caña de azúcar, la harina de huesos, la harina de cuernos, el compost y ciertos abonos verdes. |
La mayoría de las especies de nematodos pueden reducirse significativamente mediante el laboreo de materiales quitinosos, como conchas trituradas de crustáceos (camarones, cangrejos, etc.). Esto es eficaz porque varias especies de hongos que se «alimentan» de quitina también atacan los huevos y los nematodos que contienen quitina. El aumento de la cantidad de quitina en el suelo también aumentará la población de estos hongos. Peaceful Valley Farm Supply comercializa un fertilizante a base de caparazones de camarones llamado Eco Poly 21™ Micro shrimp fertilizer. Según los precios del catálogo de 2002, tratar una hectárea con este producto costaría entre 87 y 216 dólares (la dosis de aplicación recomendada es de 20 a 50 libras por hectárea). Clandosan™, un nematicida elaborado a partir de caparazones de cangrejo y urea de grado agrícola, puede utilizarse como tratamiento previo a la plantación (no debe utilizarse en las plantas, ya que la cantidad de urea que contiene puede «quemarlas» o matarlas). (Fiola y Lalancettle, 2000)
Rotación de cultivos y cultivos de cobertura
La rotación de cultivos con cultivos no hospedadores suele ser suficiente por sí sola para evitar que las poblaciones de nematodos alcancen niveles económicamente perjudiciales. Sin embargo, es necesario identificar con certeza la especie de nematodo para saber qué plantas son sus hospedadoras y cuáles no lo son. Una regla general es rotar con cultivos que no estén relacionados entre sí. Por ejemplo, la calabaza y el pepino están estrechamente relacionados y la rotación entre ellos probablemente no sería eficaz para mantener bajas las poblaciones de nematodos. Una rotación de calabaza y pimiento podría ser más eficaz. Aún mejor es una rotación de una hoja ancha a una gramínea. Los espárragos, el maíz, las cebollas, el ajo, los cereales pequeños, la veza blanca de Cahaba y la veza Nova son buenos cultivos de rotación para reducir las poblaciones de nematodos agalladores. La crotalaria, el frijol terciopelo y las gramíneas como el centeno suelen ser resistentes a los nematodos agalladores. (Wang, et al., 2004; Yepsen, 1984; Peet, 1996) Rotaciones como estas no solo ayudarán a evitar que las poblaciones de nematodos alcancen niveles económicos, sino que también ayudarán a controlar las enfermedades de las plantas y las plagas de insectos.
Los aleloquímicos son compuestos producidos por las plantas (distintos de los compuestos alimenticios) que afectan al comportamiento de otros organismos en el entorno de la planta. Por ejemplo, el pasto sudán (y el sorgo) contienen una sustancia química, la dhurrina, que se degrada en cianuro de hidrógeno, un potente nematicida. (Luna, 1993; Forge, et al, 1995; Wider y Abawi, 2000) Algunos cultivos de cobertura han mostrado características supresoras de nematodos equivalentes al aldicarb, un pesticida químico sintético. (Grossman, 1990)
Los agricultores de Alabama han añadido el sésamo a la rotación con el algodón, los cacahuetes y la soja. Los niveles de nematodos se han reducido y los rendimientos han aumentado significativamente entre los cultivos de los campos que anteriormente se plantaban con sésamo. El rendimiento medio del sésamo fue de 1500 libras por acre, muy por encima de la media mundial de 500 a 600 libras por acre. (Anónimo, 1997a) Las investigaciones demuestran que el sésamo puede ser un cultivo de rotación eficaz para controlar el nematodo del nudo de la raíz del maní (Meloidogyne arenaria) y el nematodo del nudo de la raíz del sur (Meloidogyne incognita). Sin embargo, la rotación del sésamo no es eficaz para el nematodo del nudo de la raíz de Java (Meloidogyne javanica). (Starr y Black, 1995) Entre los productos comerciales para el control de nematodos derivados del sésamo se encuentran Dragonfire™ (aceite), Ontrol™ (harina de semillas), ambos fabricados por Poulenger USA, y Nemastop™ (planta de sésamo molida) de Natural Organic Products.
En el sur de Texas, las variedades de soja se mostraron como posibles alternativas al sorgo en las secuencias de cultivo del algodón. Se probaron dieciocho variedades de soja de los grupos de madurez 5, 6, 7 y 8 en suelosinfestados con Rotylenchulus reniformis, sin fumigar o fumigados con 1,3-dicloropropeno. Se compararon las tasas de reproducción de R.reniformisdurante el primer año. En ambos experimentos se plantó algodón durante el segundo año para medir los efectos de la rotación de la soja en el rendimiento del algodón en comparación con el sorgo y el barbecho. Las variedades de soja de alto rendimiento con potencial para suprimir el nematodo reniforme fueron «HY574», «Padre», «DP7375RR» y «NK83-30» (Westphal y Scott, 2005).
Un estudio realizado en Maryland entre 2000 y 2002 evaluó las rotaciones de cultivos y otras prácticas culturales para controlar los nematodos agalladores del sur y los nematodos de las lesiones. Los investigadores cultivaron patatas y pepinos susceptibles a los nematodos y compararon el efecto de varias rotaciones de verano sobre los problemas de nematodos. Una rotación de verano de sorgo sudangrass (Sorghum bicolor x Sorghum arundinaceum var. sudanense) redujo la población de nematodos agalladores de raíces con la misma eficacia que el tratamiento de control (cultivo de soja sin resistencia conocida a los nematodos agalladores y una aplicación de nematicida). El estiércol de aves de corral/labranza (año 1) y el barbecho (año 2) fueron igualmente eficaces para controlar la población de nematodos de lesión. Para mantener el efecto, las rotaciones debían incluirse anualmente. Las fechas de muestreo en verano o a principios de otoño fueron más eficaces que las de mediados de primavera para identificar los niveles umbral de las plagas. (Kratochvil et al., 2004)
| Nematodos y pH
Los nematodos quísticos no eclosionan bien en suelos muy ácidos (pH 4) ni en suelos alcalinos (pH 8). Se desarrollan mejor en suelos con un pH casi neutro de 6. Esto puede aprovecharse para obtener ciertas ventajas. Por ejemplo, las patatas pueden estar más a salvo del daño de los nematodos en un suelo ácido, mientras que el repollo y la remolacha se pueden plantar en suelos alcalinos. Sin embargo, la mayoría de las plantas crecen mejor en un pH que favorece a los nematodos. |

Mostaza. Foto: USDA ARS
Los investigadores han observado que las brassicas (por ejemplo, la colza y la mostaza) tienen un efecto supresor de nematodos que beneficia al siguiente cultivo en una rotación. Este «efecto mostaza» se atribuye a los compuestos glucosinolatos contenidos en los residuos de brassica. La toxicidad se atribuye a los productos de degradación inducidos enzimáticamente de los glucosinolatos, una gran clase de compuestos conocidos como isotiocianatos y nitrilos que suprimen los nematodos al interferir en su ciclo reproductivo. Estos productos de degradación de los glucosinolatos son similares al fumigante químico VAPAM® (metam sodio), que se degrada en el suelo a isotiocianato de metilo. Los compuestos glucosinolatos también son responsables del sabor y olor picantes de la mostaza y el rábano picante. (Brown y Morra, 1997) Jack Brown, doctor en Filosofía y fitomejorador especializado en brassicas de la Universidad de Idaho, ha lanzado dos variedades biofumigantes, la colza «Humus» y la mostaza «IdaGold», ambas con altos niveles de glucosinolatos. Las semillas de cultivos de cobertura para mostaza, colza y rábano oleaginoso están disponibles en diversas fuentes. Varios boletines del Servicio de Extensión describen con mayor detalle el uso de cultivos de cobertura de brassicas.
| Cultivos de cobertura alelopáticos
Algunas plantas producen aleloquímicos que actúan como compuestos antagonistas de los nematodos, tales como politienilos, glucosinolatos, glucósidos cianogénicos, alcaloides, lípidos, terpenoides, esteroides, triterpenoides y fenoles, entre otros compuestos de estas plantas, por ejemplo, el ricino, crisantemo, guandú, frijol terciopelo, sésamo, jackbean, crotalaria, sorgo sudanés, índigo y tephrosia, se exudan durante la temporada de crecimiento o se liberan durante la descomposición del abono verde. El cáñamo Sunn, una leguminosa tropical, y el sorgo sudán, una planta herbácea prolífica que se cultiva por su biomasa, son cultivos de cobertura populares para la supresión de nematodos que producen los aleloquímicos conocidos como monocrotalina y dhurrina, respectivamente. (Chitwood, 2002; Grossman, 1988; Hackney y Dickerson, 1975; Quarles, 1993; Wang et al., 2002; Williams y Williams, 1990a, 1990b, 1993) |
A continuación se muestran algunos ejemplos de cómo se utilizan los cultivos de brassica para controlar los nematodos:
- El rábano oleaginoso, utilizado como abono verde, ha reducido drásticamente la presencia del nematodo de la raíz (Trichodorus) y del nematodo de las lesiones radiculares (Pratylenchus) en los campos de patatas de Idaho. (Anónimo, 2001)
- El rábano oleaginoso se utiliza como «cultivo trampa» para el nematodo del quiste de la remolacha azucarera, ya que sus raíces exudan sustancias químicas que estimulan la eclosión de los huevos del nematodo. Las larvas que emergen son incapaces de convertirse en hembras reproductoras, lo que reduce la densidad de población para el siguiente cultivo. (Hafez, 1998)
- Las plantaciones de colza o mostaza en rotación con fresas han frenado el aumento de algunos nematodos. (Brown y Morra, 1997)
- El abono verde de colza y pasto sudán cultivado antes de las patatas en Prosser, Washington, proporcionó entre un 72 % y un 86 % de control del nematodo agallador en ese cultivo. (Stark, 1995) En el mismo estudio, una investigación realizada en una granja del oeste de Idaho demostró que el abono verde de colza reducía las poblaciones de nematodos de las lesiones radiculares en el suelo en mayor medida que el abono verde de pasto sudán. El sudangrass de otoño debe ararse después de haber sido sometido a estrés (es decir, la primera helada, deteniendo el riego). La colza y la canola de invierno deben incorporarse a principios de la primavera. (Cardwell e Ingham, 1996)
| Rotación
La mejor rotación para controlar el nematodo agallador de Columbia en las patatas consiste en plantar un cultivo no hospedante en verano, seguido de un cultivo de cobertura invernal (colza) incorporado como abono verde. Entre los cultivos no hospedantes se incluyen el maíz supersweet (Crisp y Sweet 710/711), el pimiento, la haba de Lima, el nabo, el caupí, el melón, la sandía, la calabaza, la colza, la canola, la mostaza y el pasto sudán (Trudan 8, Sordan 79). (Ingham, 1990) Para el control de los nematodos de las lesiones radiculares en las patatas, los investigadores descubrieron que el mijo perla forrajero (Canadian Hybrid 101) y la caléndula (Crakerjack) como cultivos de rotación con patatas dieron lugar a una menor presencia de nematodos de las lesiones radiculares y a un aumento del rendimiento de las patatas en comparación con la rotación con centeno. (Ball-Coelho et al., 2003) |

Caléndulas. Foto: Clipart.com
La caléndula (especie Tagetes) es uno de los cultivos más estudiados por su capacidad para suprimir los nematodos con exudados fitoquímicos antagónicos, concretamente los politienilos. Las investigaciones también demuestran que las rizobacterias que viven en asociación con las raíces de la caléndula suprimen las lesiones radiculares y otros nematodos. Estas múltiples propiedades de control de nematodos pueden beneficiar a otros cultivos cuando se cultiva la caléndula en rotación. (Sturz y Kimpinski, 2004) La caléndula africana (Tagetes erecta) y la caléndula francesa (Tagetes patula) son plantas ornamentales muy populares en el comercio hortícola, con varias variedades supresoras de nematodos cada una. (Dover et al., 2003) La caléndula Muster John Henry o caléndula pequeña (Tagetes minuta) se comercializa como caléndula «nematicida», pero controla una gama relativamente limitada de especies de nematodos y los lectores deben tener en cuenta que está clasificada como maleza nociva en California. Los tomates plantados dos semanas después de que las caléndulas africanas (Tagetes erecta) fueran incorporadas al suelo mostraron una reducción del 99 % en los daños causados por los nematodos de las lesiones radiculares en comparación con una rotación de tomate-tomate o barbecho-tomate. (Grossman, 1999) La variedad de caléndula francesa «Single Gold» proporcionó un control del 99 % de los nematodos en pruebas realizadas en los Países Bajos. (Ogden, 1997) Burpee Seed Co. comercializa una variedad de caléndula francesa conocida como «Nema-gone». Las variedades de caléndula más eficaces son aquellas que germinan rápidamente, crecen con vigor y tienen una penetración profunda de las raíces. Los cultivos de cobertura muestran una enorme variabilidad en su susceptibilidad o supresión de los cuatro tipos principales de nematodos parásitos de las plantas. Por ejemplo, los cultivos de cobertura que suprimen los nematodos agalladores pueden ser susceptibles a los nematodos punzantes. Es importante identificar las especies de nematodos en el campo —y saber cuáles son sus plantas hospedadoras y antagonistas— antes de planificar una estrategia de cultivo de cobertura.
| Aliados de la pradera
En Ontario, se ha descubierto que ciertas especies de la pradera proporcionan un excelente control de los nematodos cuando se utilizan como cultivo de cobertura, entre ellas la margarita amarilla, la gaillardia y el pasto varilla, según Marvin Pritts, doctor por la Universidad de Cornell. (Anónimo, 1996) Otra especie nativa de América del Norte conocida como «manta india» o «flor manta» (Gaillardia pulchella) resultó eficaz para controlar el nematodo del nudo de la raíz del sur (Meloidogyne incognita) en la batata. Los extractos de tejido de la manta india resultaron letales para varios nematodos parásitos de las plantas, pero inocuos para los nematodos de vida libre. Los exudados de las raíces de la manta india eran letales para los juveniles móviles deM. incognitae inhibían la eclosión de los huevos en concentraciones de 250 partes por millón o superiores. La manta india podría utilizarse para controlar el nematodo del nudo de la raíz del sur como cultivo de rotación, cultivo coplantado o enmienda del suelo para controlar el nematodo del nudo de la raíz. (Tsay et al., 2004) |
Los campos que se dejan en barbecho pero se mantienen libres de malas hierbas durante uno o dos años suelen experimentar una reducción anual del 80 al 90 % en las poblaciones de nudos radiculares. (Sasser, 1990) Este período sin hospedadores puede lograrse en una temporada, en lugar de dos años, arando cada diez días durante todo el verano. Si bien este arado ofrece la ventaja adicional de reducir las malas hierbas perennes, es costoso en términos de gastos de combustible, posible erosión y pérdida de materia orgánica por oxidación. (Ingham, 1996)
Nematicidas botánicos
Ciertas plantas son capaces de matar o repeler plagas, interrumpir su ciclo de vida o disuadirlas de alimentarse. Algunas de ellas, como las caléndulas, el sésamo, el ricino y diversas brassicas, ya se han mencionado anteriormente como cultivos de cobertura que suprimen los nematodos. En esta sección analizaremos las plantas cuyos extractos o aceites esenciales pueden aplicarse como nematicidas.
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Nematicidas botánicos
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Productores o distribuidores
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Nematodos beneficiosos
EspeciesSteinernema |
Nitron Industries, Johnny's Selected Seeds, BioLogic, Hydro-Gardens
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Bacterias de control biológico
Deny, Blue Circle (Burkholderia cepacia) Activate (Bacillus chitinosporus) |
Stine Microbial Products
Rincon Vitova |
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Hongos para control biológico
DiTera (Myrothecium verrucaria) MeloCon, BioAct (Paecilomyces lilacinus) |
Valent USA, Peaceful Valley,
Prophyta |
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Quitina
ClandoSan Harina de cáscara de camarón |
Igene Biotech, ARBICO, Peaceful Valley
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Nematocida botánico
Nemastop (extractos orgánicos con ácidos grasos) Dragonfire (aceite de sésamo) Ontrol (harina de sésamo) Nemagard (planta de sésamo molida) Torta de neem Armorex (aceite de sésamo, ajo, romero eugenol, pimienta blanca) |
Soils Technology Corp
Poulenger USA Poulenger USA Natural Organic Products Monsoon, Peaceful Valley Soils Technology Corp |
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Adaptado de Quarles, William. 2005. Directorio de productos menos tóxicos para el control de plagas. The IPM Practitioner, vol. 26, n.º 11/12. p. 17.
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|
Nitron Industries Inc.
P.O. Box 1447
Fayetteville, AR 72702
800-835-0123
Johnny’s Selected Seeds
184 Foss Hill Rd.
Albion, ME 04910
207-437-4301
BioLogic
P.O. Box 177
Willow Hill, PA 17271
717-349-2789
Hydro-Gardens, Inc.
P.O. Box 25845
Colorado Springs, CO 80936
800-634-6362
Stine Microbial Products
2225 Laredo Trail
Adel, IA 50003
515-677-2605
Rincon Vitova Inc.
P.O. Box 1555
Ventura, CA 93002
800-248-2847
Valent USA
P.O. Box 8025
Walnut Creek, CA 94596
800-624-6094
Peaceful Valley Farm Supply
P.O. Box 2209
Grass Valley, CA 95945
888-784-1722
Prophyta
Inselstrasse 12
D 23999 Malchow
Poel, Alemania
Igene (PMG) Biotechology
9110 Red Branch Rd.
Columbia, MD 21045
410-997-2599
ARBICO
P.O. Box 8910
Tucson AZ 85738
800-827-2847
Monsoon Neem Products
P.O. Box 4558
Petaluma, CA 94955
707-778-6137
Soils Technology Corp
2103 185th St.
Fairfield, IA 52556
800-221-7645
Poulenger USA
3705 Century Blvd. #3
Lakeland, FL 33811
866-709-8102
Productos orgánicos naturales
7105 Rossiter St.
Mt. Dora, FL 32757
325-383-8252
Durante cientos de años, los agricultores indios han utilizado el árbol de neem (Azadirachta indica) por sus propiedades pesticidas, antifúngicas y antialimentarias. En ensayos de investigación, la tierra para macetas enriquecida con partes de plantas del árbol de neem y del árbol de cinamomo (Melia azadirach) inhibió el desarrollo de nematodos agalladores en los tomates. (Siddiqui y Alam, 2001) Sin embargo, actualmente no hay ningún producto de neem registrado en los Estados Unidos para su uso contra los nematodos. Margosan-O™, Azatin™, Superneem 4.5™, Neemix™ y Triact™ son productos de neem registrados como insecticidas, fungicidas y acaricidas. La torta de neem, elaborada a partir de semillas de neem trituradas, proporciona nitrógeno de liberación lenta, además de proteger a las plantas contra los nematodos parásitos. Se vende como fertilizante en los Estados Unidos a través de muchas tiendas de suministros agrícolas y de jardinería. La torta de neem se puede mezclar con fertilizantes como abonos compostados, algas marinas y kelp. Las dosis recomendadas son de 180 a 360 libras por acre o 2 libras por cada 100 a 160 pies cuadrados (Anónimo, 1998). La torta de neem es tóxica para los nematodos parásitos de las plantas y no es tan perjudicial para los organismos beneficiosos que viven libremente en el suelo. (Riga y Lazarovits, 2001) En ensayos en invernadero, un 1 % de torta de neem (masa/masa de suelo) provocó una reducción del 67 al 90 % en el número de nematodos de lesión (Pratylenchus penetrans) y de nudos radiculares (Meloidogyne hapla) en las raíces de tomates cultivados en tres suelos diferentes. En el campo, un 1 % de torta de neem (masa/masa de suelo) redujo el número de nematodos de lesión en un 23 % en las raíces del maíz y en un 70 % en el suelo alrededor de las raíces. (Abbasi et al., 2005)
Los aceites esenciales de diversas plantas se han mostrado prometedores como posibles fuentes de nuevos nematicidas. La mayoría de estas plantas son hierbas aromáticas y culinarias que contienen los compuestos nematicidas carvacrol y timol. En concentraciones muy bajas (1000 microgramos por litro, o 0,001 g por litro, o 0,0038 g por galón, o 0,38 g por 100 galones), varios aceites inmovilizaron a los nematodos juveniles del nudo de la raíz y algunos también redujeron la eclosión de los huevos. Los aceites esenciales de las siguientes plantas obtuvieron la mayor puntuación en cuanto a actividad nematicida: alcaravea, hinojo, menta manzana, menta verde, orégano sirio y orégano. (Oka et al., 2000) Se evaluó in vitro la toxicidad del aceite esencial de las hojas de ajenjo o Sweet Annie (Artemisia annua) contra juveniles de segunda etapa (J2) del nematodo agallador (Meloidogyne incognita) y preadultos del nematodo reniforme (Rotylenchulus reniformis). Se observó una mortalidad completa (100 %) de ambos nematodos en concentraciones de 500 y 250 partes por millón del aceite esencial, que disminuyó gradualmente con concentraciones más bajas. (Shakil et al., 2004)
Biocontroles
Se han desarrollado varios patógenos microbianos en formulaciones comerciales contra los nematodos. Entre ellos se incluyen las bacteriasPasteuria penetrans(antes conocida comoBacillus penetrans),Bacillus thuringiensis(disponible en formulaciones insecticidas) yBurkholderia cepacia. Entre los hongos nematicidas se encuentranTrichoderma harzianum,Hirsutella rhossiliensis,Hirsutella minnesotensis,Verticillium chlamydosporum,Arthrobotrys dactyloides yPaceilomyces lilacinus. Otro hongo,Myrothecium verrucaria, que ha demostrado ser muy eficaz en el control de los nematodos (Anon, 1997b), está disponible en una formulación comercial, DiTera™, de Abbott Laboratories. Circle One, Inc. ofrece una combinación de varias esporas de hongos micorrízicos en un producto para el control de nematodos llamado Prosper-Nema™. Stein Microbial Products ofrece la bacteriaBurkholderia cepaciaen un producto llamado Deny™ y Blue Circle™. Rincon-Vitova ofrece un producto llamado Activate™ cuyo ingrediente activo es la bacteriaBacillus chitinosporus. (Quarles, 2005)
El nematodoSteinernema riobravis, que ataca a los insectos, puede proporcionar un control de los nematodos agalladores comparable al que se consigue con los nematicidas químicos (Grossman, 1997). Aunque se desconocen los mecanismos exactos de control, los investigadores plantean la hipótesis de que interviene una sustancia aleloquímica (quizás producida por bacterias simbióticas que viven dentro deS.riobravis) que repele a los nematodos parásitos de las plantas. Investigaciones recientes han medido el efecto de los nematodos beneficiosos sobre los nematodos agalladores (especie Meloidogyne) que infectan los tomates y los cacahuetes. En el laboratorio, las plántulas de cacahuete tratadas con los nematodos beneficiososSteinernema feltiaeySteinernema riobravemostraron resistencia a los nematodos parásitos. En el invernadero, los científicos probaron los niveles de aplicación y el momento adecuado en plantas de cacahuete y tomate. En los cacahuetes, las aplicaciones deS.feltiaeantes y después de la infestación suprimieron la penetración deM.hapla, pero no la producción de huevos. Solo las aplicaciones deS.riobraveantes de la infestación suprimieronM.hapla. Los tomates fueron infestados con huevosde Meloidogyne incognitay tratados conSteinernema glaserioHeterorhabditis megidisaplicados al mismo tiempo que los tratamientos para los tomates. La baja dosis deS.glaseri suprimióla penetracióndeM.incognitaen las raíces de los tomates y la dosis alta deS.glaseriredujo la producción de huevos. (Pérez y Lewis, 2004) Las personas interesadas en utilizar este control biológico deberán experimentar con las dosis y técnicas de aplicación para desarrollar los métodos que mejor se adapten a sus operaciones. Se puede encontrar información adicional sobre los nematodos parásitos de insectos en el sitio web de la Universidad Estatal de Ohio.
El ácaro depredadorHypoaspis miles, que habita en el suelo, se alimenta principalmente de larvas de mosquitos del mantillo, pero también ataca a colémbolos, trips y nematodos. (Anónimo, sin fecha) Estos ácaros se comercializan para el control de los mosquitos del mantillo en la producción en invernadero de tomates, pimientos, pepinos, flores y plantas ornamentales. Los ácaros se aplican al sustrato de cultivo.
Es evidente que una amplia gama de organismos se alimentan de nematodos, los matan o los repelen. Estos organismos son más eficaces y se encuentran con mayor frecuencia en suelos sanos y bien gestionados.
Resistencia de las plantas
En términos generales, un cultivar resistente es más eficaz contra especies endoparásitas sedentarias, como los nematodos agalladores y los nematodos quísticos, que contra especies ectoparásitas «pastadoras». Los nematodos agalladores y los nematodos quísticos pasan la mayor parte de su ciclo de vida dentro de la raíz, dependiendo de células especializadas para alimentarse. Al entrar en las raíces de los cultivares resistentes, estos nematodos quedan atrapados, ya que las células alimenticias necesarias para su supervivencia no se desarrollan.
Muchos cultivos, en particular los tomates y la soja, han sido seleccionados específicamente para ser resistentes a los nematodos. La letra «N» que aparece en los envases de semillas de tomate (normalmente como parte de «VFN») hace referencia a la resistencia a los nematodos. Algunas variedades de patatas son resistentes al nematodo dorado, que es una plaga solo en una pequeña zona del noreste de los Estados Unidos. Aunque la mayoría de las variedades de patatas son susceptibles a la infección por nematodos, algunas variedades toleran mejor la infección que otras. Por ejemplo, las densidades de población de nematodos de lesión radicular (Pratylenchus penetrans) que afectarían al rendimiento de la variedad «Superior» son toleradas con pocos efectos por la variedad «Russet Burbank» (MacGuidwin, 1993).
Richard L. Fery, doctor en Genética del Servicio de Investigación Agrícola del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA) en Charleston, Carolina del Sur, desarrolló dos variedades de pimiento resistentes a los nematodos, «Charleston Belle» y «Carolina Wonder», disponibles en empresas comerciales de semillas. (Sánchez, 1997) Se compararon Charleston Belle y su progenitor susceptible, «Keystone Resistant Giant», como cultivos de primavera para controlar el nematodo agallador del sur (Meloidogyne incognita) en cultivos de otoño de pepino y calabaza. Los pepinos cultivados en parcelas tras Charleston Belle tuvieron índices de gravedad de agallas en las raíces más bajos que los cultivos tras Keystone Resistant Giant. El rendimiento de los pepinos fue un 87 % mayor y el número de frutos un 85 % mayor en las parcelas previamente plantadas con Charleston Belle que en las plantadas con Keystone Resistant Giant. Las calabazas cultivadas en parcelas tras Charleston Belle tuvieron índices de gravedad de agallas en las raíces más bajos que las cultivadas tras Keystone Resistant Giant. El rendimiento de las calabazas fue un 55 % mayor y el número de frutos un 50 % mayor en las parcelas previamente plantadas con Charleston Belle que en las plantadas con Keystone Resistant Giant.
Estos resultados demuestran que los cultivares de pimiento morrón resistentes al nematodo agallador, como Charleston Belle, son herramientas útiles para controlarM.incognitaen sistemas de doble cultivo con cultivos de cucurbitáceas. (Thies et al., 2004) También existen variedades tolerantes o resistentes a los nematodos de judías verdes («Harvester» y «Alabama #1»), habas («Nemagreen») y batatas («Carolina Bunch», «Excel», «Jewel», «Regal» «Nugget» y «Carver») también existen y pueden utilizarse en una estrategia similar para reducir los niveles de nematodos en los cultivos posteriores.
La elección de un portainjerto resistente a los nematodos para la producción de frutos perennes es importante para garantizar la protección de los árboles y las vides contra estas plagas invisibles. Consulte con un asesor agrícola local para confirmar que el portainjerto que elija sea adecuado para la zona.
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Tabla 1. Portainjertos resistentes a nematodos para frutales perennes.
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Fruta
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Portainjerto
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Manzana
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Ningún portainjerto de uso común es completamente resistente (Ohlendorf, 1999).
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Peras
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Bartlett, Quince (resistencia ligera) (Ohlendorf, 1999)
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Pera asiática
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Calleryana (Anónimo, 2002)
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Cítricos
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Poncirus trifoliate, lima, limón áspero, naranja agria (Inserra et al., 1994) Forner-Alcaide 5 (Forner et al., 2003)
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Uvas
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Libertad, Armonía, Dog Ridge, Ramsey (Cousins, 1997) VR039-16 (McHenry et al., 2004)
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Melocotones y nectarinas
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Nemaguard, Nemared, Citation, Hansen 536 (Anónimo, 2004)
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Ciruelas
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Myrobalan 29-C, Marianna 2624 (Anónimo, 2004)
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Albaricoques y almendras
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Nemaguard, Nemared, Myrobalan, Marianna 2624 (Anónimo, 2004)
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Cerezas
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Mazzard, Mahaleb (Anónimo, 2004)
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La selección de variedades resistentes a los nematodos en la mayoría de los cultivos se complica por la capacidad de las especies de nematodos (principalmente nematodos de quistes y nematodos agalladores) para desarrollar razas o biotipos que superan los factores de resistencia genética del cultivo. Para mantener variedades resistentes en las explotaciones agrícolas, los investigadores sugieren plantar variedades susceptibles y resistentes en rotación. Cuando se planta un cultivar resistente a los nematodos, las poblaciones de nematodos suelen disminuir, pero a lo largo de la temporada de cultivo, los pocos nematodos de una población concreta capaces de superar esta resistencia comienzan a aumentar. Si en la siguiente temporada el agricultor planta un cultivar susceptible, el número total de nematodos seguirá siendo lo suficientemente bajo como para evitar una reducción significativa del rendimiento, pero lo que es más importante, se elimina la presión selectiva que favorece el aumento de los biotipos «contrarresistentes». Mientras el agricultor siga alternando cultivares susceptibles y resistentes (y, mejor aún, incorpore cultivos no hospedadores en la rotación), los nematodos pueden mantenerse en niveles no perjudiciales.
Varias empresas de todo el mundo están desarrollando cultivos transgénicos resistentes a los nematodos y otras plagas para numerosos cultivos. El uso de organismos modificados genéticamente no está aceptado en los sistemas de producción ecológica.
Mantillo plástico rojo
Las pruebas de campo realizadas en primavera en el Servicio de Investigación Agrícola de Florence, Carolina del Sur, indican que el acolchado plástico rojo reduce los daños causados por los nematodos agalladores en los tomates. Según Michael Kasperbauer, uno de los investigadores, «el acolchado rojo refleja las longitudes de onda de la luz que hacen que la planta crezca más por encima del suelo, lo que se traduce en un mayor rendimiento». Mientras tanto, la planta dedica menos energía a su sistema radicular, que es precisamente el alimento de los nematodos. Así, el reflejo del mantillo rojo, en efecto, aleja el alimento de los nematodos que intentan extraer nutrientes de las raíces». El equipo de investigación plantó tomates en suelo esterilizado, los cubrió con plástico rojo o negro y inoculó las raíces con nematodos. Las plantas inoculadas con 200 000 huevos de nematodos y cubiertas con plástico negro produjeron 3,6 kg de tomates, mientras que las cubiertas con plástico rojo produjeron 7,7 kg. El mantillo rojo está disponible comercialmente en Ken-Bar, Inc., de Reading, Massachusetts.
Solarización
La solarización del suelo, un método de pasteurización, puede eliminar eficazmente la mayoría de las especies de nematodos. Sin embargo, solo es eficaz de forma constante en lugares donde los veranos son previsiblemente soleados y cálidos. La técnica básica consiste en colocar plástico transparente sobre el suelo labrado y humedecido durante aproximadamente seis u ocho semanas. El calor solar queda atrapado por el plástico, lo que eleva la temperatura del suelo. La incorporación de estiércol de aves de corral antes de la solarización, o el uso de una segunda capa de plástico transparente, puede reducir el tiempo efectivo de solarización a 30 días. (Brown et al., 1989; Stevens et al., 1990) También se sabe que los residuos de brassica aumentan el efecto de la solarización, en un proceso conocido como biofumigación. El plástico retiene los productos gaseosos de la descomposición de los cultivos de brassica (o residuos del procesamiento de alimentos), lo que aumenta el efecto similar a la fumigación. (Gamliel y Stapleton, 1993) Los experimentos de campo a gran escala que utilizaron residuos de col con solarización obtuvieron resultados comparables a los de la solarización combinada con bromuro de metilo. (Chellami et al., 1997)
La solarización está bien documentada como una tecnología adecuada para el control de patógenos y nematodos del suelo, pero los aspectos económicos relacionados con la compra y la aplicación del plástico limitan su uso a cultivos de alto valor. Si lo solicita, ATTRA le proporcionará más información sobre la solarización.
| Vaporización del suelo
El vaporizado del suelo elimina los nematodos de forma similar a la solarización. Existen prototipos de máquinas de vapor capaces de realizar aplicaciones en el campo, pero el vaporizado probablemente solo resulte económico para operaciones en invernaderos o pequeñas plantaciones de cultivos de alto valor. (Grossman y Liebman, 1995) Para obtener más información sobre el vaporizado, póngase en contacto con ATTRA. |
Inundaciones
En ciertas partes del país (por ejemplo, Tule Lake en California) donde suele haber agua disponible y ya existen equipos de bombeo de agua y diques, y para ciertos monocultivos a gran escala (por ejemplo, patatas), a veces se utiliza la inundación como herramienta de gestión para controlar los nematodos. Pero para la mayoría de las explotaciones agrícolas, probablemente no sea una opción. Inundar el suelo durante siete a nueve meses mata los nematodos al reducir la cantidad de oxígeno disponible para la respiración y aumentar las concentraciones de sustancias naturales, como ácidos orgánicos, metano y sulfuro de hidrógeno, que son tóxicas para los nematodos. (MacGuidwin, 1993) Sin embargo, pueden ser necesarios dos años para matar todas las masas de huevos de nematodos. (Yepsen, 1984) La inundación funciona mejor si tanto la temperatura del suelo como la del aire se mantienen cálidas. Una alternativa a la inundación continua son varios ciclos de inundación (mínimo dos semanas) alternados con secado y arado. (MacGuidwin, 1993) Pero hay que tener en cuenta que una inundación insuficiente o mal gestionada puede empeorar las cosas, ya que el agua también es un excelente medio de dispersión de los nematodos.
Resumen
Cada combinación de nematodo y huésped es diferente. Cuando la densidad de la población de nematodos alcanza un determinado nivel, el rendimiento del cultivo huésped se ve afectado. Algunos huéspedes favorecen un aumento más rápido de la población que otros. Las condiciones ambientales también pueden influir en los peligros relativos que plantean las poblaciones de nematodos. (Dropkin, 1980) A medida que comencemos a comprender mejor la compleja ecología de los suelos y los ecosistemas agrícolas, se desarrollarán más estrategias para el control cultural y biológico de los nematodos. La clave estará en adaptar estas estrategias generales a la ecología, el equipamiento y la situación financiera específicos de cada explotación agrícola.
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Recursos adicionales
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Recursos web
Nematodos en hortalizas comerciales
Universidad Estatal de Míchigan
Bromuro de metilo
Agencia de Protección Ambiental de los Estados Unidos
El nematodo del aguijón
Universidad Estatal de Kansas
Nematodos: Directrices de gestión para los cultivos de Kansas
Universidad Estatal de Kansas
Análisis de raíces y suelos para detectar nematodos en el maíz
Universidad de Nebraska-Lincoln
Muestreo de nematodos en maíz
Universidad de Nebraska-Lincoln
Manual de exploración de cultivos
Extensión de la Universidad de Wisconsin
Guía para el manejo del nematodo del quiste de la soja
Programa de Investigación de la Soja del Centro Norte
Nematodos: controles alternativos
Por Martin Guerena, especialista en agricultura del NCAT
Publicado en abril de 2006
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Esta publicación ha sido elaborada por el Centro Nacional de Tecnología Apropiada a través del programa de Agricultura Sostenible ATTRA, en virtud de un acuerdo de cooperación con el Departamento de Desarrollo Rural del Ministerio de Agricultura de los Estados Unidos (USDA). ATTRA.NCAT.ORG.